Действие ленты разворачивается после событий предыдущих част франшизы, когда звезолет «Энтерпрайз» сталкивается с неожиданной угрозой на нейтральной планете Нимбус III. Там появляется Сайбок — вулканец с уникальными парапсихологическими способностями, позволяющими вызывать безраздельное доверие у любого разумного существа.
После триумфа над Ханом и создания планеты Генезис у капитана Джеймса Кирка нет причин для радости: лучший друг Спок погиб, спасая «Энтерпрайз», а второй близкий человек, доктор Мак-Кой, теряет рассудок из-за неожиданно появившегося у него разума вулканца. Визит отца Спока, посла Сarek, проясняет ситуацию: в ходе процедуры быстрого старения на Генезис разум Спока успели перенести в тело...
После неудачного нападения на звезолёт «Энтерпрайз» генетически улучшенный сверхчеловек Хан и его последователи были отправлены в ссылку на пустынную планету, где должны были провести остаток жизни. Пятнадцать лет спустя адмирал Джеймс Кирк, переживающий кризис среднего возраста и сомневающийся в своем профессиональном пути, получает тревожное сообщение с исследовательской станции на планете...